Родители Кавердэйла владели пабом, так что ему довелось услышать много «живой» музыки. Дэвид научился играть на гитаре, но настоящий его талант раскрылся в пении. Помимо музыки Дэвид любил рисовать, и даже ненадолго стал студентом художественного колледжа в Мидлсбро (где познакомился с Мики Муди), однако интерес к музыке перевесил, и в 1967 году, будучи ещё студентом, он начал петь в группе «Denver Mule», потом стал участником группы «The Skylines», позже переименованной в «The Government».

В начале 1973 года он основал группу «The Fabulosa Brothers». В тот же году он по совету друга послал демо-плёнку в штаб-квартиру Deep Purple, которые искали себе нового вокалиста. Джон Лорд вспоминал впоследствии, что в тот день они собрались на прослушивание, на столе лежала гора лент, пришедших по почте. Энтузиазма особого никто не проявлял — снова нужно было выслушивать потуги любителей. Взяли первую попавшуюся, поставили на магнитофон. Это была лента, которую прислал Кавердейл. Прежде всего всех поразило звучание голоса, а затем то, что он взял для исполнения необычную песню Гарри Нильcона «Everybody’s Talkin'». Запись была не очень высокого качества, сделанная, очевидно, во время выступления в клубе, однако этого было достаточно, чтобы по обратному адресу полетела телеграмма: «Немедленно выезжай на прослушивание».

Прослушивание Кавердейла проходило в замке «Клирвелл», который стал своего рода штаб-квартирой группы, и в сентябре 1973 года Дэвид был утверждён как новый вокалист группы. В обновлённом составе группа отправилась в Монтрё, где записала альбом «Burn», который занял третье место в Англии.

В перерыве между турне Кавердэйл принял предложение Джона Лорда поучаствовать в его проекте «Windows». Новый альбом под названием «Stormbringer» вышел в конце 1974 года. Многие, правда, считают, что Кавердэйл не подходил на роль вокалиста. «Жамкая», он проглатывал окончания слов, или жалостно завывал, монотонно бубня, в балладах. Следующий альбом группа записывала уже без Блэкмора — его заменил Томми Болин. Несмотря на популярность последнего альбома «Come Taste the Band», в группе назревал кризис. Дэвид первым заявил Джону Лорду, что так продолжаться больше не может и он уходит из группы.

У Кавердейла было много предложений, однако он решил выпускать сольные пластинки. В 1977 году вокалист переехал в Западную Германию, где записал свой первый альбом, «White Snake». На обложке диска красовалась белая змея, а внутри пряталась подборка рок-баллад. Впрочем, в то время в Британии господствовал панк-рок, и релиз пришёлся не ко двору. Сходная участь ожидала и второй сольник, «Northwinds». После его выхода Кавердэйл вернулся на родину, где основал «Whitesnake», в которую вошли гитаристы Мики Муди, участвовавший в создании сольный альбомов Ковердэйла, и Берни Марден, переманенный Ковердэйлом из Paice Ashton & Lord, басист Нил Мюрэй, барабанщик Дэвид Даул и клавишник Брайан Джонстон. Постепенно группа создала себе хорошую репутацию и к началу 80-х оказалась в высших кругах рок-сообщества.

В 1982 году Ковердэйлу предложили место вокалиста в Black Sabbath вместо ушедшего Дио. Ковердэйл отказался.

В 1984 году Ковердейлу, позвонил Дэвид Геффен. «Пока Дэвид не связался со мной, я работал всему миру, но не в Америке. В 1984 я фактически прекратил записываться в Европе. Мой первый брак трещал по швам. Тогда и позвонил мне Дэвид Геффен: „Пришло время серьёзно взглянуть на Америку“. В Лондоне меня уже ничто удерживало, поэтому вместо того, чтобы изредка наведываться в Штаты, я решил перебраться туда насовсем. И в течение четырёх-пяти лет все шло просто великолепно».

В августе-сентябре 1985 года в Whitesnake приходит новый барабанщик, Эйнсли Данбар, и группа начинает работать над новым альбомом (в будущем — знаменитый «Whitesnake 1987»), однако болезнь Ковердэйла вынуждает надолго отложить репетиции и запись.

Пик «змеиной» карьеры пришёлся на 1987 год.

Дэвид женился на Тони в 1989 после страстных ухаживаний. Он называл её своей «распутницей и вдохновительницей».

По окончании турне в 1990 году, Дэвид решил прекратить существование группы: «в конец 1990 года мне потребовалось 2 развода — один с Whitesnake, другой с Тони».

В марте 1991 года состоялась встреча двух легенд: Дэвид Ковердэйл и Джимми Пэйдж встретились в Нью-Йорке и обсудили возможности совместного творчества. Итогом стал альбом «Coverdale/Page», вышедший в марте 1993 года, и последовавший за ним тур, состоявший из семи концертов.

Летом 1994 года состоялся тур Whitesnake нового состава — Адриан Ванденберг, Уоррэн де Мартини, Руди Сарзо, Дэнни Кармаззи и Пол Миркович. Первый концерт состоялся в Санкт-Петербурге. Whitesnake стали хэдлайнерами фестиваля «Белые Ночи Санкт-Петербурга».

Мне понравились впечатления от посещения России. Я вполне удовлетворён приёмом и тем, что увидел, но у меня был БОЛЬШАЯ проблема с «честностью» некоторых «организаторов». К тому же ВСЕ мои альбомы, которые просили подписать люди, были «пиратскими». Все до единого!!! Ни одного легального альбома!!!

Тур окончился в октябре.

После небольшого отдыха Ковердэйл вместе с Ванденбергом, Кармаззи и другими музыкантами вернулся в студию для записи сольного альбома, который должен был называться «The Last Hurrah». Однако обязательства перед EMI предполагали выход ещё одного альбома Whitesnake. В EMI также попросили сменить название. Альбом вышел в марте 1997 года и назывался «Restless Heart».

В конце 2002 года Ковердэйл на официальном сайте объявил о возобновлении деятельности Whitesnake, а под Рождество был объявлен состав. 29 января 2003 концертом в Джэксонвилле, начался «mmm… Nice Package Tour».

В 2006 году Дэвид Ковердейл получил американское гражданство